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公元794年,日本桓武天皇时期,京都长冈被其胞弟早良亲王怨灵诅咒,天灾人祸不断。桓武天皇被迫迁都平安京,由此开启四百年平安时代序幕。彼时权贵内部斗争激烈,人民生活疾苦,世间因此怨灵丛生,人、鬼与怪物屏息同栖。隶属于宫廷阴阳寮的阴阳师们,作为平衡天、地、人、鬼间矛盾的存在,自此活跃在历史舞台上,其中最为耀眼的便是身世成谜的安倍晴明(野村万斋 饰)。右近卫中将源博雅(伊藤英明 饰)受托拜访安倍晴明,被所目睹的奇异景象及晴明的个人魅力深深折服;晴明亦被博雅正直的品德吸引。故事便从两人宿命相识,结下珍贵情谊开始。
宫廷内近来异事频发。左大臣藤原师辅之女诞下敦平亲王,婴儿降世却身负诅咒。晴明招来蜜虫(今井绘理子 饰)和神秘女子青音(小泉今日子 饰),与博雅一同化解恶咒,却反遭诬陷。原来一切皆是阴阳头道尊(真田广之 饰)所为。他利用左右大臣间矛盾与后妃间争宠频生事端,更欲召唤出150年前的最强怨灵早良亲王,将平安京彻底颠覆……
影片根据梦枕貘《阴阳师》系列小说改编。